Есть ли приложение X, которое может позиционировать мышь относительно окна (а не экрана)?

Вы пробовали XWarpPointer? Страница руководства гласит:

       If dest_w is None, XWarpPointer moves the pointer by the offsets
       (dest_x, dest_y) relative to the current position of the pointer.  If
       dest_w is a window, XWarpPointer moves the pointer to the offsets
       (dest_x, dest_y) relative to the origin of dest_w.  However, if src_w
       is a window, the move only takes place if the window src_w contains the
       pointer and if the specified rectangle of src_w contains the pointer.

Это не отдельная утилита, а функция Xlib; вы должны быть в состоянии использовать его через привязки Python Xlib.

xdotool может сделать это:

xdotool mousemove --window $WINDOWID $x $y

Идентификатор окна может быть идентификатором окна X11 или ссылкой на результат предыдущего выбора окна xdotool команда; см. справочную страницу для подробностей.