Unity использует Compiz в качестве менеджера компоновки, и у него есть всевозможные плагины для такого рода вещей. Для упрощения и долговечности в командной строке установите диспетчер настроек Compiz Config (с помощью sudo apt-get install compizconfig-settings-manager или через программный центр) и найдите Place Windows, убедитесь, что он установлен
[!d1 ]
В этом плагине будет несколько вариантов для Multi Output Mode. Вы хотите Use output device of focused window. Таким образом, он будет размещать открытое окно файла, где ваш файловый менеджер